Klub osiągał kilkakrotnie sukcesy w pucharach. W Pucharze Szkocji wielokrotnie przegrywał rywalizacje w półfinałach tego turnieju. W sezonie 2013/2014 po raz pierwszy w historii klub osiągnął awans do finału tych rozgrywek, a 17 maja 2014 roku w decydującym spotkaniu pokonał Dundee United F.C.2:0 i po raz pierwszy w historii klub sięgnął po to trofeum. Swój pierwszy większy tryumf zespół zdobył po pokonaniu Dunfermline Athletic F.C. w finale rozgrywek Scottish Challenge Cup w 2007 roku.
Zespół czterokrotnie uczestniczył w rozgrywkach europejskich pucharów. Dwukrotnie w Pucharze UEFA i dwukrotnie w Lidze Europy. W sezonie 2014/2015 po raz piąty przystąpi do rywalizacji, zaczynając od drugiej rundy kwalifikacyjnej.
St. Johnstone F.C. po raz pierwszy uczestniczył w europejskich pucharach w sezonie 1971/1972, dzięki zdobyciu trzeciego miejsca w mistrzostwach Szkocji w poprzednim sezonie. Zespół w swoim pierwszym sezonie w europejskich pucharach pokonał niemiecki Hamburger SV oraz węgierski Vasas by w trzeciej rundzie przegrać z jugosłowiańskim FK Željezničar Sarajewo. Kolejny raz zespół w europejskich pucharach uczestniczył po 28 sezonach odpadając w pierwszej rundzie z AS Monaco. Od sezonu 2012/2013 klub stale awansuje do europejskich pucharów, jednak w żadnym z meczów nie zdobywa więcej niż jedną bramkę.
Legenda do wszystkich tabel:
Q – runda eliminacyjna, 1/16, 1/8, 1/4, 1/2 – odpowiednia faza rozgrywek, Grupa – runda grupowa, 1r gr – pierwsza runda grupowa, 2r gr – druga runda grupowa, F – finał, R – runda, PO – play-off
k. – rzuty karne, los. – losowanie, Dogr. – dogrywka, w. – zasada bramek strzelonych na wyjeździe
Wielka Brytania
Szkocja
Hamburger SV
Vasas SC
FK Željezničar
VPS
AS Monaco
Eskişehirspor
Rosenborg BK
FK Mińsk
FC Luzern
Spartak Trnawa
Alaszkert Erywań
Trakai
